2007年，菅田将晖参加“Amuse30周年纪念Audition”甄选，从应募者65368人中在最后31人落选。2009年，决定艺名“菅田将晖”，本名是菅生大将。高中春假的时候经纪人为了带他去各个电视台和杂志编辑部打招呼，顺便去了东映公司的时候，正好遇到了《假面骑士W》的制作人冢填英明，于是受邀参加了假面骑士W的甄选会，从大约2000名左右的参与者中脱颖而出，与桐山涟一起担任平成第11代的主演骑士。
2009年，菅田将晖首次出演特摄剧《假面骑士W》，开始了他的演员生涯。2010年，参演校园偶像剧《震撼鲜师》。2011年，出演漫画改编电影《高校新人》。2012年主演剧情电影《国王与我》。2013年，主演喜剧电影《男子高中生的日常》;同年，主演电影《相残》，并凭借该片斩获得第37届日本电影学院奖最佳新人演员奖。2014年，主演剧情电影《只在那里发光》，并凭借该片获得第29届高崎电影节最佳男配角和第24届日本电影批评家大奖-男配角奖。2015年，主演喜剧《民王》。2016年，主演漫画改编电影《暗杀教室：毕业篇》、富士月九剧《love song》。
2017年，主演漫改真人电影《帝一之国》、《银魂》分别上映;同年凭借《帝一之国》、《啊，荒野》、《火花》等影片获得第42届报知电影奖最佳男主角奖。2018年3月，凭借《啊，荒野：前篇》获得第41届日本电影学院奖最佳男主角奖和日本文部科学大臣电影部门新人奖。
2019年1月6日，主演校园悬疑剧《3年A班-从此刻起，大家都是我的人质-》播出，饰演美术老师柊一飒，并凭借该剧获得第22届日刊体育日剧大奖——冬季剧最佳男主角奖、第100届日剧学院奖最佳男主角。出演大森立嗣执导电影《笨蛋太郎》。同年，主演染谷将太执导特别短篇电影《还在这里》;12月31日，参加第70届NHK红白歌会，这是他在红白歌会中的首次登场。
2020年，他主演的由濑濑敬久执导、根据中岛美雪名曲改编电影《线》上映。与有村架纯共同主演由土井裕泰执导电影《像花束般的恋爱》，将于明年冬季在日本上映。
菅田将晖是20代演员中最具感性和能挖掘深层演技的少有演员，也是我尊敬的演员之一。(远藤宪一评)他属于日本特有的那一类个性男优，脸蛋俊但很粗狂，气质独特有点坏，演得了变态做得了文艺男，经得起时光啃食，越老越带感!(海报时尚网评)
菅田将晖喜欢摇滚和朋克音乐，聪明善谈，很受女生欢迎;因在晨间剧《多谢款待》中扮演了男一号的儿子而大受瞩目，凭借电影《只在那里发光》以及《暗金丑岛君2》剧场版在大银幕大展拳脚，成为了备受瞩目的男演员之一。他能够塑造出不同的有人情味、真实的角色，作为演技派受到娱乐圈和观众的关注。此外他的素颜也很受欢迎，不管是正装还是便装，或者古风打扮他都很适合。(新浪娱乐综合评价)